室町時代の初期（約６６０年前）将軍足利尊氏、直義の兄弟が、時の天皇に請い国別一基の塔婆を建て仏舎利を安置し、その後さらに国別一宇の安国寺を建て国土安穏の祈願所とした。
飛騨国の安国寺は正平２年（１３４７年）に創建され、繁栄して寺の門前に町ができ、その跡は現在東門前、西門前として大字名となり当時の名残をとどめている。
当時鐘楼にかけた梵鐘には建武元年（１３３４年）３月１２日の鋳銘と飛州安国寺の彫銘がある。
御開山は京都東福寺より足利尊氏の信頼ある瑞厳光大和尚が派遣され、文安２年（１４４５年）諸山の位となり、宝徳元年（１４４９年）十刹に列した。寺領三百石、七堂伽藍塔頭九ヶ寺は尊氏の寄進によるものである。
ところが天文、永禄年間（戦国時代）兵火にかかって「経蔵」、「祖堂」を除き焼失したが、江戸時代に金森重頼の願により再建し南叟大和尚が中興されて現在に至っている。